平安城內，人類、狸貓、天狗，三足鼎立，共同轉動這城市的巨大車輪。下鴨矢三郎（櫻井孝宏 配音）是狸貓界名門下鴨家的老三，他雖是狸貓，卻能肆意變身爲人類的模樣，他的恩師是天狗赤玉先生。年老的赤玉法力大不如前，他苦戀着美貌的人類女子弁天（能登麻美子 配音）。弁天美貌絕世、生性不羈，是京都祕密組織“星期五俱樂部”的成員。　　下鴨家的主人總一郎深受狸貓一族景仰，然而已在數年前駕鶴西歸，事情經過至今成謎。他留下了四個不成材的兒子：長子下鴨矢一郎（諏訪部順一 配音）生性古板，遇事優柔寡斷；次子矢二郎內向自閉，不問世事；矢三郎凡事只講求有趣；幺弟矢四郎則膽小如鼠。這就是居住在糾之森的下鴨一家，他們的母親深信總有一天，她的四名孩子都會繼承亡父衣鉢，成爲偉大的狸貓……