故事將銜接TV版第三季結局紫悅(Twilight Sparkle)進化爲天角獸(Alicorn)加冕成新公主之後的生活，此時水晶帝國的珍貴王冠被偷竊；爲了尋回王冠，紫悅公主將接下重責大任，獨自前往另一個平行世界；在那裏，紫悅將發現平行世界中的穗龍(Spike)變成了一隻狗，而自己則變成了有雙手也能雙腿站立的人類！身分將改爲少女高中生，並重新相遇化身爲人類版本的小馬朋友們……